众人回到木叶后，却收到三代火影在与大蛇丸的对决中牺牲的噩耗。
三忍决战
修炼螺旋丸
修炼螺旋丸
火影位置空缺；而卡卡西在对付突然出现的“晓”成员——宇智波鼬时中了其幻术，身心备受折磨而需长期待在医院；而佐助亦被鼬击溃。故自来也决定带上鸣人，前往寻找深谙医术、“三忍”之一的纲手。此次目的除了请她为卡卡西及佐助治疗，亦打算邀请她回来担任火影一职。此行途中，自来也顺道教鸣人新忍术——由四代火影自创，无需结印的“螺旋丸”。后在短册街酒馆内偶然遇上纲手及其助手静音，但纲手对鸣人成为火影的梦想冷嘲热讽，使鸣人感到不满。喜欢赌博的纲手亦跟鸣人打赌，如果对方能在限期内学会螺旋丸，便把颈上属于初代遗物的项链送给他。不久大蛇丸找到纲手，欲利用她为其治疗被三代所废的双手，却不成功；于是大蛇丸决定和兜采取强硬手段。鸣人为保护纲手，以螺旋丸重创兜，但自己也被兜击倒。纲手见鸣人这样保护自己既感激他，又为他短时间内学会螺旋丸而惊讶，决定重新振作，克服对血的心理障碍，与自来也一同对付大蛇丸。最终大蛇丸见势不对，与兜一同撤退。纲手终为鸣人感化，决定返归木叶担任火影，又按约定把项链送给鸣人，把一切的寄望都托付在鸣人身上。[24]
追捕佐助
第二次终末之谷的决斗
第二次终末之谷的决斗(2张)
经过前次的任务，佐助深感自己的力量不足，而心生嫉妒，欲追求更强大的力量，以向兄长鼬报仇。此时大蛇丸的部下“音忍四人众”来到木叶，劝诱佐助投诚音隐，佐助亦为所动而准备叛离木叶，临行前把前来劝告的樱打晕。木叶虽收到佐助叛离的情报，但因之前受到砂忍及音忍的攻击，百废待兴，只能派鸣人、鹿丸等人前去追捕，临行前，鸣人与樱定下约定——把佐助带回木叶。然而，鸣人一行人途中分别遇上“音忍四人众”的阻挠，而伙伴们亦豁出自己的性命让鸣人追上佐助。但却又突然杀出了拥有血继限界的强敌君麻吕，超出原先计划之外。鸣人试图用影分身之术对付君麻吕，但不起作用；幸好李洛克和我爱罗及时感到，使自己可继续追赶佐助。
二人最终在终末之谷展开决斗。鸣人追问佐助为什么不珍惜彼此之间的友谊；而佐助却说友情虽然重要，但不能够让他变强，他需要的是更强大的力量。鸣人无可奈何下唯有使用强硬手段逼迫佐助回归。佐助开启进化了的写轮眼，与使用九尾力量的鸣人对战。最终由进入二重咒印、使用千鸟的佐助，击败使用九尾力量及螺旋丸的鸣人。大局已定，鸣人已无法继续追踪佐助，这亦将成为鸣人心中长久的一个遗憾。倒在地上昏过去的他，被大雨洒遍全身；直到卡卡西的到来，才把鸣人带回木叶接受治疗。经历此事之后，鸣人决定变强，跟随自来也在外修行。
营救我爱罗
随自来也在外修行两年后，鸣人回归木叶，他在体格及心智方面已较成熟。当得悉伙伴们已成为上忍或中忍，而我爱罗更是成为风影时，鸣人并不气馁，反而被激励起来。纲手命令鸣人和樱一起接受卡卡西的铃铛争夺赛，两人通过对卡卡西的充分了解夺到了铃铛。三人接受命令，重组第七班。
第七班收到紧急增援砂隐的任务，三人到达“晓”聚会的地点寻找被抓去的我爱罗，但为时已晚，我爱罗已被抽出尾兽而死。鸣人欲营救我爱罗，因而被“晓”成员——迪达拉所挑衅。卡卡西不安心，跟鸣人一起出发，并劝鸣人要冷静下来。鸣人配合卡卡西将迪达拉击落，取回我爱罗遗体。确认我爱罗已死后，鸣人情绪激动，九尾查克
拯救我爱罗
拯救我爱罗
拉外漏，形成妖狐外衣，攻击迪达拉。卡卡西见状，立刻用自来也给的符把鸣人制住。迪达拉被前来支援的第三班和第七班围攻，用自爆分身溜之大吉，战斗结束。
鸣人所表现的真挚友情感动了千代婆婆，她于是牺牲自己的性命用转生之术令我爱罗复活。我爱罗回归，砂隐的民众夹道欢迎，我爱罗第一次感到被其他人肯定的感受。故鸣人准备返乡时，我爱罗心存感激，双方的握手，代表着永恒的友谊。
天地桥之战
天地桥大战
天地桥大战
从“晓”的蝎口中得知其将与派往大蛇丸身边的卧底会面，认为是寻找佐助消息的好时机；在纲手批准下，准备往会面地点——天地桥出发。由于卡卡西在与迪达拉一战中消耗过多无法同行，于是由卡卡西的后辈大和担任新队长，率鸣人、樱及新成员佐井前往目的地。虽然鸣人及樱对佐井的假意笑容及毒舌十分反感，但为了佐助，即使要与不喜欢的人合作也心甘情愿。到达天地桥后，大和伪装成蝎，接触卧底，而鸣人们躲在岩后静待指示。令一行人惊讶的是，原来这名卧底就是兜。大蛇丸亦出现，大和的伪装身份被揭穿，双方交战起来。鸣人受到挑衅，妖狐外衣泄露，失去自我意识，误伤樱。大蛇丸与鸣人爆发激战，被兜称为“怪物间的战斗”。后大蛇丸因三年限期已到，身体不能承受，不敢恋战而去；鸣人亦被大和的木遁所压制，变回人类状态。清醒过后，鸣人得悉是自己伤害了樱而十分内疚，但同意大和所说，要不断锻炼，用自己的力量去保护身边重要的人。
再会佐助
天地桥一战结束后，鸣人等人继续追踪大蛇丸等人，却得知佐井背叛了他们。此时大和已用木分身查出大蛇丸巢穴的所在地，众人决定深入虎穴。他们先找到佐井，将其绑起来；佐井问鸣人为什么执著于要拯救佐助，鸣人却说这是因为他与佐助之间，有着兄弟般的“羁绊”。佐井为其所动，想亲眼看看“羁绊”的意义，终弃暗投明。鸣人与佐井冰释成嫌，组队在大蛇丸巢穴内寻找佐助的下落。
第七班再会
第七班再会
不料却又遇上大蛇丸，于是鸣人让佐井先往寻佐助，自己则应付大蛇丸。及后樱及大和前来助阵，大蛇丸又再度遁去。鸣人从佐井临走时遗下的秘策中，发现佐井此行目的，原来是要暗杀佐助，不禁再次忧心起来。突然一声巨响，引起鸣人等人的注意，只见现场一片狼藉，佐助正居高临下，冷冷地看着他们。
重遇佐助，鸣人首先是表现兴奋，但佐助冷漠的态度及身手的敏捷却出乎意料之外。佐助称要把鸣人杀掉，以斩断彼此间的“羁绊”；又道出刚才佐井说要替鸣人带他回木叶之事。大蛇丸及兜再次出现，阻止佐助进攻鸣人他们，目的是要留下能铲除“晓”的力量。佐助于是跟着大蛇丸离去。众人救回佐助的目标再度失败，但却得到了真心的伙伴佐井。[5]
飞段角都之战
鸣人通过“切开瀑布”来训练查克拉性质变化
鸣人通过“切开瀑布”来训练查克拉性质变化
在夺回佐助行动失败后的几天，为开发属于鸣人的独创忍术，卡卡西利用躺在病床上的时间，构思出可以让鸣人在短期间内完成修炼的方法。鸣人在卡卡西和大和的帮助、指点下开始展开“风”属性的修炼为加快训练效果，他以多重影分身术进行修行，并前往同有“风”属性的阿斯玛处寻求指点。
阿斯玛后与“晓”的飞段、角都对战，战败身亡，第十班意欲报仇，卡卡西暂时把修行之事交给大和处理、而自己负责照顾第十班。后卡卡西所率的第十班与飞段、角都陷入苦战，幸亏大和及时率领鸣人、佐井、樱三人赶到，加入战团，鸣人以新术风遁·螺旋手里剑攻击角都，但第一次失败了。卡卡西认为应对角都进行围攻方妥当，但凭着鸣人要超越四代火影的决心，卡卡西让鸣人作第二次攻击。鸣人亦不负所托，以影分身成功欺骗角都，并从其背后施以风遁·螺旋手里剑，给予最后一击。鹿丸用计把飞段击败，众人又回到木叶。
与“晓”的战斗结束，鸣人右手因新术威力过大而受伤，纲手禁止鸣人再使用风遁螺旋手里剑。[25]
追捕宇智波鼬
为得知晓的情报，追寻佐助的下落，木叶决定锁定鼬，新七班和第八班联手行动。
途中鸣人的影分身遇上鼬，鼬当时似乎有话要对鸣人说，可惜却因为鸣人的冲动打断了话题。但鼬临走前却赋予了鸣人神秘的力量，并说在必要时才用此力量等等。
后众人与“晓”的新成员——一个自称为“宇智波斑”神秘“面具男”对战。众人的攻击均对其无效；这时，绝前来汇报佐助与鼬的战果，佐助的胜利及战后受重创使鸣人感到惊愕及担心。收到情报的“斑”不再恋战，和绝一起前往战场把鼬的遗体及佐助带走。众人急忙追赶，虽找出战场位置，但对方早已离去。
佩恩入侵
父子相认
父子相认(2张)
再次寻找佐助的踪影失败后，鸣人回到木叶，却惊闻自来也被佩恩杀害的噩耗。为此曾一度悲伤的他，因为伊鲁卡和鹿丸的鼓励，而再度重新振作起来，并协助解开自来也临终前留下的暗号；可惜的是毫无头绪。
为替自来也报仇，他决定接受深作大人的提议，前往自来也曾修行的妙木山，作艰苦的“仙术”训练。经过一番修行，鸣人总算是基本掌握了自然力量，深作将自来也的遗作——《坚毅忍传》交给鸣人。
鸣人基本掌握了深作所授的“蛙组手”和仙术。深作告诫鸣人有关仙人模式的缺点，就是只能维持5分钟左右；而且每一次使用前，需经一段时间、在静止的状态下吸取足够的自然力量。这样就很容易成为敌人的靶子，因此使用时必须有其他伙伴在旁边提供增援。但深作认为最有效的方法，就是与鸣人融为一体，分担“动”、“静”两边的工作，不过，由于受到九尾的阻挠，融合并未成功（事后九尾承认是由于对鸣人和蛤蟆混在一起感到不满而故意阻挠）。
木叶遭佩恩的袭击。佩恩得知鸣人在妙木山修行，继续攻击毫无意义，便用神罗天征摧毁了整个木叶，好在纲手用蛞蝓保护了大家。鸣人等被志麻仙人通灵回满目疮痍的木叶，佩恩六道齐聚准备捕捉九尾，鸣人得知卡卡西死讯，愤怒之下单挑佩恩。习得仙人模式和新术仙法·风遁·螺旋手里剑的鸣人已经今非昔比，且还有两位仙人的帮助。但佩恩实力也很强。鸣人辛苦打败五个佩恩，剩下天道。深作仙人被天道杀死，鸣人的仙人模式解除，被天道抓获。天道试图摧毁鸣人的意志。雏田为救鸣人
成为英雄
成为英雄
而出被天道打伤，鸣人误以为雏田死亡，愤怒之下爆发九尾查克拉，出现八条尾巴，天道用地爆天星困住鸣人。
鸣人在九尾怂恿下准备揭开封印之时，四代封印的查克拉现身阻止，鸣人才得知自己的身世，四代与鸣人交谈后重新封印九尾，并消失。鸣人脱离地爆天星的束缚，打败天道，并用逆向探查找到佩恩本体——长门。与鸣人的交谈中，长门被鸣人感化。放弃原定计划，决定将梦想托付给鸣人，期盼鸣人能够完成几代人的使命，之后因施展外道·轮回天生之术复活卡卡西、静音、深作等所有死者而耗尽生命。鸣人送走小南，回到木叶。
五影会谈
鸣人被卡卡西背回木叶，受到了木叶的盛大迎接，被当做英雄看待。从牙口中得知团藏下达了抹杀佐助的许可，鸣人向佐井询问有关团藏的真实身份，佐井却因为被下了封印不能提及此事。后遇上云隐派来传递文书的使者并与其交手，得知佐助已经和晓联手一事。得知这惊愕的事实后，樱惊慌得不知所措，鸣人出面化解并决定要阻止佐助继续走入邪道。
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